Comenzó siendo un médico de pueblo de Providence, pero todo cambió cuando, en 1935, quiso investigar la defunción de Robert Harrison Blake, lo que lo llevó a un objeto maldito conocido como Trapezoedro Resplandeciente que servía para convocar a Nyarlathotep en su avatar del Morador de las Tinieblas. Al mirarlo fue poseido y arrojó el Trapezoedro al fondo de la bahía de Narragansett para que nadie pudiera destruirlo exponiéndolo a la luz solar. Después, Dexter, ahora siendo un avatar de Nyarlathotep, se unió a la investigación atómica y se hizo amigo de grandes científicos como el mismísimo Albert Einstein. Todo esto buscando el fin de la humanidad.
En el invierno de 1950, los planes de Dexter-Nyarlathotep fueron descubiertos por Edmund Fiske. Sin embargo esto fue inútil, pues Nyarlathotep, revelando su verdadero aspecto, le provocó a Fiske la muerte y, volviendo a adoptar después el aspecto de Ambrose Dexter, alegó que el hombre había muerto de un paro cardiaco. Escudándose en su buena posición social, logró salir impune.
En El morador de las tinieblas no se da ninguna clase de aclaración sobre el aspecto del Doctor Dexter; no obstante, en La Sombra que huyó del chapitel, es posible encontrar la siguiente descripción: "Era un hombre alto, delgado, impecablemente vestido, que debería tener cincuenta años, pero que apenas aparentaba treinta y cinco. Sus movimientos eran naturales, elegantes y donosos. En él sólo había un detalle incongruente: el intenso color bronceado de su tez."
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